Am 5. Juni 1960 gründete Papst Johannes XXIII. das «Sekretariat zur Förderung der Einheit der Christen» zusammen mit elf Kommissionen für die Vorbereitung des Zweiten Vatikanischen Konzils (1962 – 1965): Das Sekretariat wurde geschaffen, «damit Unsere Liebe und Unser guter Wille gegenüber den vom Apostolischen Stuhl getrennten Christen noch sichtbarer hervortritt». Das Zweite Vatikanische Konzil formulierte schliesslich im «Ökumenismusdekret» von 1964 erstmals die Wiederherstellung der Einheit der Christen als ein vordringliches Ziel der katholischen Kirche und schuf so die theologische Grundlage für das ökumenische Gespräch.
Zum ersten Präsidenten des Einheitssekretariats berief Papst Johannes XXIII. den deutschen Kardinal Augustin Bea (1881 – 1968). Im Zuge der Neuordnung der Kurie durch Papst Johannes Paul II. wurde 1988 aus dem «Sekretariat» der «Päpstliche Rat für die Förderung der Einheit der Christen». An der Spitze des Einheitsrates steht seit 2001 der vormalige Bischof des Bistums Rottenburg-Stuttgart, Kardinal Walter Kasper. Dem Gremium gehören knapp 40 Mitglieder aus aller Welt an, denen zahlreiche Fachleute als Berater zur Seite stehen. Hinzu kommen rund 20 Mitarbeiter, die in den zwei Abteilungen der Kurienbehörde tätig sind.
Die sogenannte «östliche Sektion» ist für das Gespräch mit den orthodoxen Kirchen sowie mit der Assyrischen Kirche des Ostens zuständig. Der sogenannten westlichen Sektion obliegen vor allem die Kontakte zu den protestantischen Kirchen und den Anglikanern. Zudem ist dem Einheitsrat die «Kommission für die religiösen Beziehungen mit dem Judentum» angeschlossen.